Четырнадцатого марта 1613 года в Ипатьевском монастыре совершилось событие, знаменательное для всей российской истории: сюда, к пребывавшему в обители Михаилу Феодоровичу Романову и его матери инокине Марфе, прибыло посольство земского собора, избравшего юного Михаила на царский престол. Вместе с послами из Костромы в монастырь пришел крестный ход с чудотворной Феодоровской иконой Божией Матери. Пред ликом костромской святыни Михаил Феодорович принял соборное избрание и был наречен царем; с того времени Кострома получила именование «колыбели дома Романовых», а Феодоровский образ Царицы Небесной стал семейной святыней российских самодержцев. В память об этом Церковь установила особое празднование Феодоровской иконе, совершаемое 14 марта (по старому стилю) / 27 марта (по новому стилю).

В 1642–1645 годах по повелению царя Михаила Феодоровича с западной стороны к обители (Старому городу) пристроили прямоугольник стен так называемого Нового города с тремя башнями. В 1649 году Троицкий собор монастыря был разрушен взрывом пороха, хранившегося в соборном подклете. Новый Троицкий собор возвели к 1652 году, а в последней четверти XVII века с юго-запада к нему пристроили придел во имя преподобного Михаила Малеина, небесного покровителя царя Михаила. Собор был расписан костромскими изографами под руководством Гурия Никитина и Силы Савина. Под его сводами пребывала местночтимая Тихвинская-Ипатьевская икона Божией Матери – вероятно, принесенная в монастырь царем Михаилом Феодоровичем в 1619 году при посещении им Костромы. До XVIII столетия в библиотеке обители хранилась уникальная летопись, названная впоследствии Ипатьевской, один из древнейших списков «Повести временных лет».

С 1744 года, когда была образована Костромская епархия, Ипатьевский монастырь стал резиденцией костромских архиереев, а его Троицкий собор – кафедральным храмом. В 1764 году здесь завершилось строительство новой церкви в честь Рождества Пресвятой Богородицы, в 1768 году в подклете Троицкого собора была устроена церковь во имя святого праведного Лазаря Четверодневного. В 1747– 1754 годах в Ипатьевском монастыре размещалась Костромская духовная семинария.

После посещения Ипатьевской обители в 1834 году императором Николаем I открылась новая эпоха монастырской истории. В 1835 году обитель получила статус первоклассного кафедрального монастыря, а архиерейская кафедра была перенесена в Успенский собор Костромы. Началась обширная перестройка зданий обители для возвращения ей, по словам царского распоряжения, «древнего вида»; руководителем работ стал архитектор К.А. Тон, создатель Храма Христа Спасителя в Москве. В архиерейском корпусе были устроены Святые ворота с надвратной церковью во имя святых мучеников Хрисанфа и Дарии; фактически заново воздвигли Богородице-Рождественскую церковь; перестроили корпуса обители, в том числе и келарский, где, по преданию, в 1613 году жил будущий царь Михаил Феодорович (теперь это здание именуется Палатами бояр Романовых; в 1913–1918 годах здесь размещался епархиальный музей, древлехранилище).

В 1919 году Ипатьевский монастырь претерпел закрытие, его насельников изгнали из стен обители (хотя богослужения в монастырских храмах, получивших приходской статус, продолжались до 1922 года). Богородице-Рождественская церковь, в 1927 году превращенная в антирелигиозный музей, в тридцатых годах XX века была полностью разрушена. В 1958 году прежний монастырь стал историко-архитектурным музеем-заповедником.

Определением Священного Синода Русской Православной Церкви от 18 февраля 1992 года Свято-Троицкий Ипатьевский монастырь был возрожден как иноческая обитель. В мае 1993 года состоялось подписание соглашения между Костромской епархией и музеем-заповедником о совместном использовании монастырского ансамбля, в 1994 году здесь появились первые насельники. Однако процесс восстановления исторической справедливости потребовал многолетних усилий: лишь в декабре 2004 года весь ансамбль Ипатьевского монастыря был передан Костромской епархии. В Троицкий собор обители вернулась из музейной экспозиции и чтимая монастырская святыня – Тихвинская-Ипатьевская икона Божией Матери.

В 2010 году началось воссоздание Богородице-Рождественской церкви Ипатьевского монастыря. В мае 2013 года состоялось ее малое освящение, а 19 июля 2015 года посетивший Кострому Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл совершил чин великого освящения восстановленной церкви в честь Рождества Пресвятой Богородицы и Божественную литургию на монастырской площади. В настоящее время в Свято-Троицком Ипатьевском монастыре действуют Троицкий собор, Богородице-Рождественская церковь, Лазаревская церковь (в подклете собора) и церковь во имя святых мучеников Хрисанфа и Дарии. Открыт и принимает многочисленных посетителей Церковный историко-археологический музей, преемник прежнего епархиального древлехранилища.

Святыни обители:
– чудотворная Тихвинская-Ипатьевская икона Божией Матери (почитается местно);
– мощевик с частицей Ризы Господней;
– частица святых мощей священномученика Ипатия, епископа Гангрского (мощевик вложен в икону святого);
– часть главы блаженного Симона, Христа ради юродивого, Юрьевецкого;
– камень из расстрельной комнаты Ипатьевского дома (места убийства святых Царственных страстотерпцев в 1918 году).

Престольные и монастырские праздники (старый стиль / новый стиль):
– 14/27 марта и 16/29 августа – Феодоровской иконы Божией Матери;
– 19 марта / 1 апреля – мучеников Хрисанфа и Дарии;
– 31 марта / 13 апреля – священномученика Ипатия, епископа Гангрского;
– Лазарева суббота и 17/30 октября – праведного Лазаря Четверодневного;
– 26 июня / 9 июля – Тихвинской-Ипатьевской иконы Божией Матери (местное празднование);
– 4/17 июля – страстотерпцев царя Николая, царицы Александры, царевича Алексия, великих княжен Ольги, Татианы, Марии и Анастасии;
– 12/25 июля – преподобного Михаила Малеина;
– 8/21 сентября – Рождество Пресвятой Богородицы;
– 14/27 ноября – апостола Филиппа.